История клуба начинается с мая 1925 года, когда при Ленинградском металлическом заводе имени Сталина была организована футбольная команда. Сначала футболисты выступали лишь в местных соревнованиях. Только через 5 лет, укрепив состав, команда ЛМЗ участвует в первенстве Ленинграда. Еще через 5 лет (в 1935 году) команда проходит в финал первенства ВЦСПС. В 1936 году под названием "Сталинец" была включена в первую лигу клубных чемпионатов СССР.

Дела клуба стремительно идут вверх. Уже в 1938 "Сталинец" перешел в высшую лигу, а в следующем сезоне впервые вышел в финал Кубка СССР, но, к сожалению, уступил чемпиону страны московскому "Спартаку". А через год в 1940 году команда обретает имя "Зенит".

Война на 3 года прервала футбольную жизнь в стране. Немцы приближались к Ленинграду, и из города были вывезены футболисты "Зенита". В Ленинграде остались лишь зенитовские ветераны, которые сражались на фронте, трудились в цехах, были и те, кто водил машины по Дороге жизни. Но, не смотря на войну, ленинградцы продолжали играть ставшие легендарными блокадные матчи.

После снятия блокады команда возвращается в Ленинград. Военный 1944 год становится для ленинградцев победным. Под руководством Константина Лемешева "Зенит" становится обладателем Кубка СССР, и впервые в истории советского футбола прервал вереницу побед московских клубов.

Следующие три с половиной десятилетия команда не сильно радовала болельщиков. Наиболее успешные выступления: четвертое место в чемпионате СССР 1958 года, пятое место в чемпионатах 1949, 1953 и 1976 годов, выходы в полуфинал Кубка СССР 1945, 1954, 1961 и 1977 годов.

Возрождение "Зенита" начинается в конце 1970-х годов. Новым наставником команды становится Юрий Морозов, с его приходом игра становится более скоростной, на поле появляются молодые игроки. Результат не заставил себя долго ждать, и уже в начале 1980-х впервые были завоеваны медали чемпионата СССР - бронзовые. А начиная со следующего года команда дебютирует в еврокубках.

В 1984 году "Зенит" вышел в финал Кубка СССР, но проиграл московским динамовцам в дополнительное время. В этом же году "Зенит" первый и единственный раз становится чемпионом СССР. Начиная с 1987 года, для команды наступает тяжелый период, растянувшийся на целое десятилетие. В 1990 - 1991 и 1993 - 1995 годах команда выступала в первой лиге чемпионатов СССР и России.

Очередное возрождение петербургского футбола выпадает на середину 1990-х годов. Клуб возглавил Виталий Мутко, а на тренерский мостик встал Павел Садырин. Дела клуба заметно улучшились. Через два года Садырина сменил Анатолий Бышовец. В 1997 году успех после долгого перерыва - "Зенит" дошел до полуфинала Кубка России.

В 1999-м у руля клуба становится тренер Анатолий Давыдов, недавно завершивший карьеру. Под его руководством питерцы выиграли Кубок России. В следующем сезоне зенитовцы, ведомые вернувшимся в команду Юрием Морозовым, проявили себя в международном первенстве, дойдя до финала Кубка Интертото. А в 2001 году "Зенит" впервые становится призером чемпионата России, завоевав бронзу. В 2002 году руководство "Зенита" приглашает на место тренера чешского специалиста Властимила Петржелы. Уже в 2003 команда завоевывает серебряные медали чемпионата России и становится обладателем Кубка Премьер-лиги. В 2004 году "Зенит" пробивается в групповой этап Кубка УЕФА, пройдя два отборочных тура. А на следующий год выступил еще лучше, впервые выйдя в четвертьфинал.

В конце 2005 года футбольный клуб "Зенит" был куплен РАО "Газпром". Смена руководства сильно отразилась на успехе команды. На место главного тренера приглашают Дика Адвокаата, нидерландского тренера. С его приходом игра "Зенита" заметно улучшилась.

Зенитовцы радовали своих болельщиков победами, как в российских соревнованиях, так и в международных первенствах. 11 ноября 2007 года Санкт-Петербургская команда становится новым чемпионом России и в 2008 стали обладателями Суперкубка России! А в следующем сезоне выигрывает два почетных трофея - Кубок УЕФА и Суперкубок УЕФА.

10 Декабря 2010 года у "Зенита" вновь меняется тренер, на этот раз итальянский наставник Лучано Спаллетти. В этом же году зенитовцы во второй раз выиграли Кубок России и стали чемпионами страны. В сезон 2011/2012 "Зенит" вновь становится чемпионом России и выигрывает Суперкубок.